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伝承によれば、鎌倉時代に創建。荒廃していたのを1511年（永正8年）に斎藤利匡の手で移転整備。1517年（永正14年）に改称したという。
別の説としては、1469年（文明元年）に、土岐成頼と斎藤長弘が建立し、1493年（明応2年）に開山したという。
1567年（永禄10年）、織田信長がが岐阜に入ると、崇福寺は織田家菩提寺となる。

1582年（天正10年）、本能寺の変により織田信長と職田信忠が亡くなると、二人の遺品は側室のお鍋の手で岐阜城から崇福寺に持ち込まれ、
織田信長・信忠廟所に埋められたという。1600年（慶長5年）、職田信秀は石田三成の挙兵に呼応し、関ヶ原の戦いの前哨戦で岐阜城に立てこもるが、
福島正則や池田輝政らに攻められて落城する。岐阜城が廃城後、崇福寺は岐阜城天守の床板を譲り受け、この戦いで戦死した38名の武将を弔う為に本堂の天井板に使用する。江戸時代には朱印地となり保護を受け繁栄する。また、有栖川宮の祈願所となる。春日局と関係があることから、徳川家光は特に保護をしていたという。

	崇福寺の門前です。寺の敷地の広さが想像される。
職田信長、信忠の廟の案内
	崇福寺門前にかなり古い職田信長公霊廟所の石碑
門前からまっすぐ歩いていくと立派な門が見えてくる
	門をくぐると手入れの行き届いた庭木に 迎えられて、石だたみがまっすぐ続く。
境内には稲葉一鉄寄贈の梵鐘がある。
	これが寄贈の梵鐘。
境内にはチリひとつ落ちていない。 踏査に来た日もおばさんが庭の草取りをしていた。